植物被植食性昆蟲危害后的植物揮發物釋放機制

植物可以通過各種方式提供信息，并向周圍生物展示自己，最重要的是有機化合物的釋放。研究表明植物不但可通過釋放VOCs來表明它們的身份,還可通過改變其組成或濃度來展示它們的生理狀態,以及它們所遭受到的生存壓力。例如:當植食性昆蟲在植物上取食或產卵后,植物釋放的VOCs的量會加大,并且還會釋放一些新合成的物質。因此人們將植物遭受到蟲害后,釋放的VOCs稱為HIPVs(herbivore-inducedplantvolatiles)。這里需指出,并不是植食性昆蟲的取食都能引起植物釋放HIPVs,例如:小麥癭蚊(Mayetioladestructor(Say))的幼蟲取食小麥后,并沒有改變小麥釋放的VOCs。被植食性昆蟲危害后,植物能感知由取食或產卵造成的機械損傷和某些來自蟲體的誘導物,從而產生信號,這些信號經過一些系列的傳導最終激活HIPVs的合成。當這些HIPVs被植物釋放后,勢必影響其周圍環境中生物,包括植物、植食性昆蟲及其天敵等的行為或生理。本文結合國內外該領域中的一些最新研究成果,就HIPVs的組成、釋放、誘導、合成和生態學功能作一概述,并就今后的該領域的研究方向提出一些看法。1組成和釋放hdv1.1化學成分檢測HIPVs的組成十分復雜,包括烷烴類化合物、烯烴類化合物、醇類化合物、醛類化合物、酮類化合物、醚類化合物、酯類化合物、羥酸類化合物等。Degenhardt和Lincoln通過分析Ivafrutescens的葉片提取物、經茉莉酸甲酯(methyljasmonate,MEJA)處理過的I.frutescens釋放的揮發物,以及被Pariaaterrima取食過的I.frutescens釋放的揮發物,將HIPVs分為3類,即:組成型、誘發型、新形成化合物。組成型是指那些存在于植物細胞中,當植物細胞遭受到機械損傷后在受損部位能立即釋放的物質。這些物質主要來自兩部分。第一部分是植物的綠葉性氣味。它們是當植物細胞受到機械損傷后,由質膜上游離到細胞質中的亞油酸和α-亞麻酸等脂肪酸經脂氧合酶、過氧化物裂解酶等催化的一系列酶促反應而形成的。例如:(Z)-3-己烯醛在擬南芥葉片破損后20s就能被檢測到;但相對己烯醇、己烯醛,(Z)-己烯基乙酸酯的釋放放相對較慢,在植物遭到損傷后幾個小時才能觀察到。第二部分是一些積累在植物細胞、組織或器官中的物質。當植物細胞被破壞后,這些物質可以在受損部位直接釋放。Degenhardt和Lincoln利用正戊烷浸提I.frutescens葉片,從中得到61種化合物,其中絕大多數為單萜或倍半萜烯。蟲害后,誘發產生的和新形成的VOCs都是整株系統性釋放的。誘發型化合物是指那些能夠被正常植株釋放,但經植食性昆蟲取食后釋放量加大的VOCs。而新形成化合物是指那些不能被正常植株釋放,但經植食性昆蟲取食后,誘導產生的新物質。Paré和Tumlinson利用13CO2-脈沖標記法證明植物在被植食性昆蟲取食后,能新合成并釋放正常植株不能釋放的VOCs。這些新形成的VOCs主要是單萜或倍半萜烯,例如:多種植食性昆蟲取食后,它們的寄主都能釋放(E)-β-羅勒烯、(E)-4,8-二甲基-1,3,7-壬三烯(DMNT)、(E)-β石竹烯、(E)-β-法尼烯、(E,E)-4,8,12-三甲基-1,3,7,11-十三碳四烯(TMTT)等萜類化合物。1.2植物細胞的釋放經昆蟲取食或MEJA處理后,植物釋放HIPVs存在明顯的晝高夜低現象。例如:當楊樹被森林天幕毛蟲(Malacosomadisstria)危害后,被危害葉和未被危害葉在夜間HIPVs的釋放量幾乎為零。這可能與光合作用、植食性昆蟲的取食習慣或因光照的有無而造成的葉面溫度在白天比夜晚高等有關。但無論如何HIPVs釋放的晝夜節律剛好與害蟲天敵的活動規律相吻合,這體現了植物與天敵間的一種協同進化。大量研究表明植物遭受蟲害后,HIPVs的釋放具系統性,即被危害部位和未被危害部位都能釋放HIPVs。例如:僅讓棉花下部的葉片被MEJA處理或害蟲取食后,通過頂空取樣能在其上部葉片收集到了順-3-己烯乙酯、芳樟醇、DMNT、(E)-β-羅勒烯、(E,E)-α-法尼烯、(E)-β-法尼烯、TMTT。2004年,Arimura等人發現楊樹被森林天幕毛蟲取食后,能啟動上部未被害葉片中編碼D-大香葉烯合成酶基因(PtdTRS1)的表達,但是未能啟動被害葉下部健康葉中的PtdTRS1表達。這說明在楊樹上,森林天幕毛蟲取食誘導的系統反應具向頂性,而不具向基性。蟲害誘導的植物系統反應不僅僅只存在于植物的地上部分,還應包括其地下部分。2005年,Rasmann等人發現玉米根部被玉米根螢葉甲(Diabroticavirgiferavirgifera)危害后,不僅其根部能釋放(E)-β-石竹烯,吸引昆蟲病源線蟲Heterorhabditismegidis寄生玉米根螢葉甲,而且其地上部分也能釋放(E)-β-石竹烯。已有研究表明,土壤中的生物,例如:地下害蟲、叢枝菌根真菌(arbuscularmcorrhizalfungi)等,能夠影響寄生蜂的行為。例如:2007年,Soler等人通過室內和半田間試驗發現,與同時被菜蛆(Deliaradicum)和歐洲粉蝶(Pierisbrassicae)取食的黑芥相比,粉蝶盤絨繭蜂(Cotesiaglomerata)更趨向于選擇僅在地上部分被歐洲粉蝶危害的黑芥。他們通過頂空采樣發現,當黑芥的根被菜蛆危害后,其地上部分釋放的HIPVs中僅含少量的對粉蝶盤絨繭蜂具引誘作用的物質,其中大部分為硫化物,這些物質對昆蟲都是高毒性化合物。2機械誘導素facidact植物遭受到植食性昆蟲取食后釋放的HIPVs與受到機械損傷后釋放的揮發物有很大的差別,并且被不同的植食性昆蟲取食后,植物釋放的HIPVs也不同。例如:專一性寄生蜂-黑頭折脈繭蜂(Cardiochilesnigriceps)能夠辨別煙草被其寄主美洲棉鈴蟲(Helicoverpazea)和非寄主煙芽夜蛾(Heliothisvirescens)危害后釋放的HIPVs的不同。因此來源于昆蟲體內的化學誘導物對HIPVs的產生起關鍵作用。1997年,Alborn等人從甜菜夜蛾(Spodopteraexigua)的反吐物中分離出一種能夠誘導植物產生HIPVs的揮發物誘導素(volicitin)-N-(17-羥基亞麻酸氨基)-L-谷氨酰胺(N-(17-hydroxylinolenoyl)-L-glutamine)。它是脂肪酸和氨基酸的結合物(fattyacid-aminoconjugate,FAC),其中脂肪酸部分來源于植物,而谷氨酰胺部分來源于甜菜夜蛾,二者可能是在甜菜夜蛾的中腸中形成揮發物誘導素。將揮發物誘導素涂抹在玉米的機械損傷傷口后,玉米能夠釋放與遭受昆蟲取食后相似的HIPVs。目前從鱗翅目昆蟲的反吐物中分離出與揮發物誘導素具相同功能的物質還包括N-亞麻酸氨基-L-谷氨酰胺(N-linolenoyl-L-glutamine)、N-亞麻酸氨基-L-谷氨酸(N-linolenoyl-L-glutamicacid)。例如:Alborn等人從煙草天蛾(Manducasexta)的反吐物中分離并鑒定出兩種具誘導活性的FACs,N-亞麻酸氨基-L-谷氨酰胺、N-亞麻酸氨基-L-谷氨酸,并發現食物來源不影響這兩種FACs的誘導活性。此外,Schmelz等人還從草地貪夜蛾(Spodopterafrugiperda)的反吐物中分離出一種縮氨酸(+ICDINGVCVDA-),它是植物葉綠體ATP合成酶的γ-亞單位在草地貪夜蛾口腔中被消化后形成的一個片斷。這個片斷同樣可激發其寄主豇豆的間接防御反應和直接防御反應。植食性昆蟲唾液中的水解酶,例如:β-葡萄糖苷酶(β-glucosidase)、葡萄糖氧化酶(glucoseoxidase,GOX),也具有類似的功能。Mattiacci等人把杏仁β-葡糖苷酶與歐洲粉蝶的唾液分別涂在機械損傷的甘藍傷口后,兩者釋放的HIPVs對粉蝶盤絨繭蜂具相似的引誘效果,但單純的機械損傷不能使甘藍釋放相似的HIPVs。與此相反,有研究顯示GOX可抑制植物的防御反應。Musser等人通過灼傷吐絲器,證明美洲棉鈴蟲唾液中的GOX可抑制煙草合成煙堿,從而降低了煙草的防御水平;Bede等人發現GOX能抑制萜烯類化合物合成的早期調控基因的轉錄。除了上述化學誘導物外,任何來源于昆蟲并且與植物在細胞水平上有接觸的物質都可能啟動植物的間接防御。例如:將松樹葉蜂(DiprionpiniL.)或榆樹象甲(Xanthogalerucaluteola)輸卵管的分泌物涂抹在機械損傷過的葉片上后,可誘發其寄主植物的間接防御反應,其中松樹葉蜂輸卵管分泌物中具誘導活性的物質可能是一種蛋白或多肽;在幾種鱗翅目和非鱗翅目昆蟲的卵里檢測到了高濃度的茉莉酸或水楊酸,昆蟲產卵后植物啟動的間接防御反應可能就是這些茉莉酸或水楊酸誘發的,但這些物質是如何通過卵殼和植物表皮進入植物細胞的還不清楚。3植物膜電位植物被植食性昆蟲取食后,可在取食部位立刻產生一個動作電位,這個動作電位能在短時間內傳遍整株被害植物,并引起膜電位變化。同時在取食部位產生的活性氧(reactiveoxygenspecies)迸發對膜電位去激化起重要作用。隨后胞內Ca2+濃度增加,蛋白酶激酶(kinase)被激活,并產生與防御反應有關的植物激素,最后由多種信號傳導途徑及其相互作用調控被害植株的系統防御反應。3.1cdpk與物理脅迫的相互作用在取食部位產生的胞內鈣信號和活性氧是植物被植食性昆蟲取食后產生的早期蟲害信號。Sathyanarayanan等人發現昆蟲的反吐物對植物細胞內Ca2+的濃度增加起重要作用。利馬豆遭棉貪夜蛾(Spodopteralittoralis)取食后,傷害部位細胞立即產生膜電位的去極化反應,同時胞內Ca2+濃度增加;雖然機械損傷也能引起膜電位的去極化,但是并不能引起胞內Ca2+濃度增加。但是當利馬豆受到持續性的機械損傷后,釋放的HIPVs與其被棉貪夜蛾取食后釋放的HIPVs相似。這可能是因為持續的機械損傷能造成利馬豆體內活性氧(可作用于離子通道,并改變其活性)不斷積累,當活性氧積累到一定的閾值后就能啟動植物完整的防御信號傳導。因此,由昆蟲取食所造成的機械損害程度(與機械損傷的強度和速度有關)和來自昆蟲的化學誘導物對植物防御反應的誘導都起著重要作用。絲裂原活化蛋白激酶(mitogen-activatedproteinkinase,MAPK)是生物體內重要的信號轉導系統之一,它在細胞將胞外刺激轉化為胞內反應的過程中起關鍵作用。例如:煙草在遭受機械損傷后,1min內就可在受損部位的細胞中檢測到編碼傷誘導蛋白酶激酶(wound-inducedproteinkinase,WIPK,MAPK的一種)基因轉錄的積累。這種蛋白酶激酶對茉莉酸(jasmonicacid,JA)的合成以及JA所誘導的反應都起重要作用,因為WIPK基因沉默的煙草在機械損傷后不能合成JA和MEJA。2007年,Wu等人發現當把煙草天蛾反吐物釋加到煙草屬植物Nicotianaattenuata的機械損傷傷口后,與單純的機械損傷相比,能更大地激活MAPK,并確定了其中的誘導物為FAC;同時通過基因沉默,證明SIPK(salicylicacid-inducedproteinkinase,MAPK的一種)和WIPK對調節由機械損傷和昆蟲反吐物誘導的植物激素(如:JA,水楊酸)反應和與防御反應有關基因的轉錄起到重要作用。MAPK的激活可能與鈣依賴蛋白酶激酶(calcium-dependentproteinkinases,CDPK)有關。因為CDPK不僅參與了植物體內各種生物和非生物脅迫的信號傳導,而且是植物遭受脅迫后細胞內增加的Ca2+的主要Ca2+感受器。Ludwin等人的研究表明在煙草體內CDPK和MAPK間存在相互聯系,并且由兩者共同控制各種脅迫信號的傳導。但是其中的機制還不清楚,期待著更深入的研究。3.2基于opda的反應信號分子最初在對茄屬植物的研究中,科學家們認為系統素(一種由18個氨基酸組成的多肽,通過十八烷酸途徑激活與防御有關基因的表達)是胞間傳遞信息的信號物。但后來發現系統素并不是長距離傳導的信號物,因為Lee和Howe發現機械損傷后,番茄突變體spr1(系統素鈍感型番茄)能局部和系統地表達由機械損傷誘導的防御基因,并且番茄突變體spr1和野生型番茄的嫁接試驗表明系統素的功能可能是在損傷部位上調十八烷碳酸途徑,增加遠距離信號傳導分子(如:JA,OPDA(12-oxophytodienoic))的合成。同樣Li等人通過野生型番茄和JA突變體(包括spr-2和jai-1,spr-2是由于十八烷酸途徑受到破壞而形成的JA缺失型突變體,而jai-1則是JA不敏感型突變體)嫁接試驗表明JA或其它來自十八烷碳酸途徑的化合物可能是植物受傷后的遠距離傳導的信號分子。Taki等人的研究顯示OPDA能激活與防御反應有關基因的表達;Schulze等人發現利馬豆被棉卷葉蛾(Phaseoluslunatus)取食后,在臨近的未受害葉片中OPDA的濃度升高,但未發現JA的濃度升高。因此OPDA不僅可作為合成JA的前體化合物,而且還可作為一個獨立于JA的信號分子。將煙草屬植物N.attenuata的十八烷酸途徑沉默后,植株的抗蟲性明顯下降,可見十八烷酸途徑對植物防御反應的調控起著是十分重要的作用。除了十八烷酸途徑外,植物體內還存在多種其它調控防御反應的信號傳導途徑,如:乙烯途徑、水楊酸途徑。這些防御信號途徑之間既存在協同作用又有拮抗作用,共同組成了一個復雜的防御體系,在一定程度上有效地抵御各種生物脅迫。例如:與單獨外源施用順-3-己烯-1-醇相比,混合施用乙烯和順-3-己烯-1-醇后,玉米的HIPVs釋放量能提高2.5倍;阻止玉米對乙烯的合成和感知后,能明顯減弱植株的間接和直接防御反應;與單獨施用JA相比,同時對玉米施用乙烯和JA,能明顯提高玉米的HIPVs釋放量;在擬南芥中轉錄因子EFR1和AtMYC2都可調控JA途徑和乙烯途徑。此外,某些時候當植物體內水楊酸的含量增加后,植物的抗蟲性將下降,這可能是因為水楊酸信號傳導途徑阻礙或干擾了JA對植物防御反應的調控。4脂肪酸衍生物HIPVs中不同組分按合成途徑的不同可分為萜類化合物,苯丙素類、苯類化合物,脂肪酸衍生物。其中脂肪酸衍生物包括綠葉氣味化合物和MEJA。MEJA的合成與綠葉氣味化合物相似,先是從細胞膜上釋放的α-亞麻酸經脂氧合酶和過氧化氫酶催化后形成JA,然后JA再在茉莉酸羥基甲基轉移酶的作用下生成MEJA。4.1類化合物的合成萜類化合物是HIPVs中的主要成分,并且在植物的間接防御反應中起到重要作用。其中都包括單萜、倍半萜及其衍生物。這些萜類化合物幾乎都是經植物體內的類異戊二烯生物合成途徑(isoprenoidbiosynthesispathway)生成的。而類異戊二烯生物合成途徑由存在于細胞質中的甲羥戊酸途徑(mevalonatepathway,MVApathway)和存在于質體中的5-磷酸脫氧木酮糖/2C-甲基4-磷酸-4D-赤蘚糖醇途徑(1-deoxy-D-xylulose5-phospate/2-C-methyl-D-erythritol4-phospatepathway,DOXY/MEPpathway)組成。在MVA途徑中,異戊烯焦磷酸(isopentenylallyldiphosphate,IPP)及其異構物二甲丙烯焦磷酸(dimethylallyldiphosphate,DMAPP)經法呢基焦磷酸合酶催化形成法呢基焦磷酸(farnesyldiphosphate,FPP);而在DOXY/MEP途徑中IPP和DMAPP經香葉基焦磷酸合酶和香葉基香葉基焦磷酸合酶催化分別形成香葉基焦磷酸(geranyldiphosphate,GPP)和香葉基香葉基焦磷酸(geranylgeranyldiphosphate,GGPP)。FPP、GPP和GGPP這3種中間體分別再由相應的萜類合成酶(terpenesynthase,TPS)催化形成的萜類化合物。萜類化合物的合成一般認為是由TPS基因轉錄調控的。但是其調控機制十分復雜,因為HIPVs的釋放受許多因素的影響,例如:光周期,距被害部位的遠近等等。此外,還有一些萜類化合物(如:芳樟醇)可由葡萄糖基轉移酶和細胞色素P450表氧化酶(P450)糖基化和氧化形成新的萜類化合物。例如:被棉貪夜蛾取食后,玉米合成DMNT是由(E)-橙花叔醇合酶和P450共同調控的。因此,植物遭受蟲害后,萜類化合物的合成應該是由TPS和一些修飾酶共同調控的。4.2苯丙素類化合物苯丙素類和苯類化合物也是HIPVs中重要的一部分,如:水楊酸甲酯、苯乙醇、苯甲醛。但是與萜類化合物相比,有關苯丙素類和苯類化合物的生物合成研究相對較少。苯丙素類和苯類化化合物都以L-苯丙氨酸作為生物合成的起始分子。首先L-苯丙氨酸經L-苯丙氨酸解氨酶脫氨形成肉桂酸,然后肉桂酸經一系列的羥基化、甲基化等反應形成各種苯丙素類和苯類化合物。5說唱v的生態功能5.1對兩個生物固養的影響生態系統中,植物-植食者-天敵三者之間通過化學信息相互聯系,組成了復雜的食物網絡。植物可通過釋放HIPVs對第三營養層產生影響,進而或直接影響第二營養層。目前已對基于超過23種植物的三重營養關系中的化學通訊機制作了研究,從中可看出當昆蟲取食植物或產卵于其上后,植物能夠釋放對其捕食性或寄生性天敵具引誘作用的HIPVs。同時,蟲害植物釋放的HIPVs也對植食性昆蟲的寄主定位、交配等行為產生著各種影響。因此,HIPVs對三營養層間相互關系的調節起著重要作用。5.1.1頭紅色病毒能控制好不同的天敵大量的研究表明,被害蟲取食后植物所釋放的HIPVs對天敵有招引作用。這些HIPVs中對天敵起引誘作用的主要是單萜或倍半萜烯,例如:芳樟醇,苧烯,月桂烯,(E)-β-法尼烯,β-沒藥烯,此外綠葉氣味、MEJA、酚類化合物(例如:水楊酸甲酯)、吲哚等同樣對天敵起引誘作用。這些被吸引來的天敵可的降低被害植株上害蟲的數量。由于植物種類、品種、生育期和部位的特異性,以及植食性昆蟲種類、蟲齡、為害程度、為害方式和一些環境因子(如溫度、水分、光照、肥力、病原菌等等)的特異性,因此HIPVs具有質和量的多變性。但正是HIPVs的多變性,才使得HIPVs對天敵的招引具有相對的專一性,這樣就保證了天敵能在浩瀚的生態空間中尋覓到合適的食物。例如,當蠶豆分別被兩種蚜蟲危害后,絨繭蜂Aphidiuservi明顯被其寄主——豆長管蚜(Acyrthosiphumpisum)危害后產生的HIPVs吸引,而對其非寄主——苜蓿蚜(Aphisfabae)危害后產生的HIPVs的反應較弱。DeBoer等人發現智利小植綏螨(Phytoseiuluspersimilis)辨別被其寄主——Tetranychusurticae或其非寄主——甜菜夜蛾危害過的利馬豆釋放的HIPVs的能力與T.urticae的數量有關,只有當利馬豆上T.urticae的數量足夠大時,智利小植綏螨才明顯趨向于被T.urticae取食過的利馬豆。并且他們發現,此條件下被兩種害蟲危害的利馬豆釋放的HIPVs的主要差別是其組成成分量的差異,這說明天敵能鑒別出HIPVs中不同物質的相對含量的差異。HIPVs還能在地下調節植物-植食者-天敵三者之間的關系。例如:vonTol等人通過填滿潮濕沙子的Y形管,發現當北美香柏被地下害蟲黑葡萄耳喙象(Otiorhynchussulcatus)危害后,其根部能釋放某些化學物質,吸引昆蟲病源線蟲H.megidis寄生黑葡萄耳喙象。此外植物的根部被害后,還能增加或減少植物地上部釋放的HIPVs對寄生蜂的吸引。Rasmann和Turlings發現,與只被地上害蟲-棉貪夜蛾或地下害蟲-玉米根螢葉甲單獨危害相比,當玉米同時被兩種害蟲危害后,無論緣腹絨繭蜂(Cotesiamarginiventris)還是昆蟲病源線蟲H.megidis對蟲害玉米的趨性都明顯減弱。因此,HIPVs對植物-植食者-天敵三者之間關系的調節不光存在于植物的地上部分,還存在于植物的地下部分,并且這兩部分間還能相互影響。5.1.2煙芽夜蛛對煙草釋放的吸附HIPVs對植食性昆蟲的行為影響比較復雜,有的對其有忌避作用,有的對其有引誘作用。這可能與不同植食性昆蟲間的生物學差異,也可能與先前植食性昆蟲取食后所誘導防御反應的差異,以及不同天敵間的生物學差異有關。例如:如某些甲蟲(Leptinotarsadecemlineata、Popilliajaponica和Oreinacacaliae)能被其為害的寄主釋放的HIPVs引誘,這種現象可能與其交尾行為有關;經煙芽夜蛾取食后,煙草釋放的HIPVs對西花薊馬(Frankliniellaoccidentalis)具有忌避作用,這可能與煙芽煙蛾危害后煙草釋放的HIPVs中含有大量的煙堿有關;而被小菜蛾(Plutellaxylostella)危害后的甘藍則能吸引小菜蛾到其上產卵,這可能與寄生小菜蛾的專一性寄生蜂Cotesiaplutellae的寄生行為有關。研究表明C.plutellae對不同危害程度的甘藍的喜好性一樣,并且它只將卵產在每株被害植株上的一兩只小菜蛾幼蟲體內。這樣被小菜蛾危害過的植物對于小菜蛾的幼蟲是相對較安全的,它將卵產到被為害的植物上,有助于提高其后代的存活率。5.2應對害蟲釋放的吸生物力植物在遭受到昆蟲取食后能改變自身的生理代謝,要么產生毒素,直接作用于取食者;要么通過釋放“SOS”——HIPVs,吸引天敵保護自己?？墒窃谂c植食昆蟲的“戰爭“中,植物總是在被害后才進行防御的么1983年Baldwin和Schultz的實驗顯示,蟲害楓樹釋放的HIPVs可被臨近的健康楓樹“竊聽”,從而使臨近健康楓樹體內的酚類化合物和單寧的含量得到增加。自那以后,已有大量的證據表明臨近植物都能對蟲害后植物所釋放的HIPVs作出反應。這種現象不僅出現在同種植物間,也能在不同種的植物間發生。臨近植株針對蟲害植植株釋放的HIPVs做出的反應主要有兩類:通過產生毒素或釋放HIPVs,招引天敵,直接啟動防御;不直接進行防御,而是“武裝”自己,只有在受到植食性昆蟲的攻擊后,才會立即加倍地進行直接或間接防御。5.2.1對特殊植物的實施演進有關臨近植物在接受到蟲害植物所釋放的HIPVs后,直接啟動防御的研究報道已有很多。例如:在接觸過被T.urticae危害的利馬豆釋放的HIPVs后,未受害的利馬豆葉片中與防御有關的基因的表達量明顯增加,它們不但能釋放對捕食螨有吸引作用的HIPVs,而且分泌的蜜露也明顯增加,這些蜜露對捕食螨同樣具引誘作用。進一步的實驗表明向未受害的利馬豆葉片傳遞蟲害信息的物質是一些萜類化合物和綠葉性氣味[13,99,100,101,102]。此外,在煙草、黑榿木和玉米等植物上也都觀察到了類似的現象,健康植株接觸過被害植株釋放的HIPVs后,能啟動其自身的間接或直接防御,并證明這些信號物質是MEJA、乙烯和綠葉性氣味化合物。盡管有關這種“竊聽”現象的研究大都著重于植物的地上部分,但是研究表明蟲害信息還可通過土壤傳送。被蚜蟲Nasonoviaribisnigri和葉螨T.urticae危害過的大麥和利馬豆,不但可釋放HIPVs將蟲害信息傳遞給臨近未受害的植株,而且還能通過根部的分泌物傳遞蟲害信息。更有意思的是讓健康蠶豆的根與被豌豆蚜(Acyrthosiphonpisum)危害過蠶豆的根際物質接觸后,與對照相比能吸引到更多的寄生蜂,但是當僅讓健康的蠶豆與被危害的蠶豆釋放的HIPVs接觸時,卻沒有類似的現象發生。說明臨近植物的地上和地下部分都可從蟲害植物那里“竊聽”到蟲害信息,但是有關植物間蟲害信息在土壤中傳遞的研究相對較貧乏,因此我們應該加強這方面的研究。臨近植物對蟲害植物間的“竊聽”還在田間得到了證實。Dolch等人發現榿木在經過人工落葉處理后,臨近榿木被Agelasticaalni危害的程度隨它們與處理榿木間距離的增大而增加。這是因為臨近榿木的葉片對Agelasticaalni的產卵和取食具忌避性。此外不同種間植物的這種“竊聽”現象也在田間得到了證實。生長在被機械損害或蟲害過的山艾樹周圍0~15cm的野生煙草,其體內的多功能氧化酶的含量明顯比對照高,從而提高了對蝗蟲的抗性,遭受了較低的蟲害。5.2.2關于表4所引發的生物“武裝”在玉米實施防御的認識還不多自1983年Baldwin和Schultz首次報道了HIPVs能激發臨近植株的抗性后,大量的科學工作者都致力于尋找HIPVs中真正起信號傳遞作用的物質。他們發現MEJA、乙烯、萜類化合物、綠葉性氣味以及一些小的羰基化合物(例如:丙烯醛、丙二醛)等能激發臨近植株的防御反應[11,61,99,101,112,113,114,115]。但是在一些研究中盡管施用了高劑量的這類化合物,但它們引發防御反應的強度,與蟲害植株相比,卻是相當弱的。因此HIPVs能激發臨近植株的抗性遭到了人們的懷疑。2004年,Engelberth等發現被